Decoding Distributed Neuronal Activity in Extrastriate Cortical Areas for the Visual Prosthetic Applications

Les prothèses visuelles corticales sont planifiées pour restaurer la vision chez les individus non-voyants en appliquant du courant électrique à des sites discrets sur le cortex visuel. À ce jour, la qualité de la vision rapportée dans la littérature est celle d'un petit nombre de phosphènes (percept de spots lumineux spatialement localisés) sans organisation pour générer un percept significatif. Le principal défi consiste à développer des méthodes pour transférer les informations d'une scène visuelle dans un schéma de stimulation compréhensible pour le cerveau. Une connaissance clé pour résoudre ce défi est de comprendre comment les caractéristiques du phosphène (ou en général, les caractéristiques visuelles) sont représentées dans le modèle distribué d'activité neuronale. Une approche pour obtenir ces connaissances consiste à déterminer dans quelle mesure les réponses neuronales bien réparties peuvent détecter les changements dans une caractéristique visuelle spécifique des stimuli. Pour atteindre cet objectif, nous avons étudié la capacité de discrimination des zones corticales extrastriées V4 chez les singes macaques. Ces zones extrastriées ont de petites régions rétinotopiques qui offrent la possibilité d'échantillonner une grande région de l'espace visuel à l'aide de réseaux de microelectrodes standard telles que celles de l'Université d'Utah. Cela aide à construire des prothèses mini-invasives. Notre contribution concerne la résolution spatiale des potentiels de champs locaux (LFP) dans la zone V4 pour déterminer les limites de la capacité des prothèses visuelles à induire des phosphènes à plusieurs positions. Les LFP ont été utilisés car ils représentent une activité neuronale sur une échelle de 400 microns, ce qui est comparable à la propagation de l'effet de microstimulation dans le cortex. La zone visuelle extrastriée V4 contient également une carte rétinotopique de l'espace visuel et offre la possibilité de récupérer l'emplacement des stimuli statiques. Nous avons appliqué la méthode «Support vector machine» (SVM) pour déterminer la capacité des LFP (par rapport aux réponses à plusieurs unités - MUA) à discriminer les réponses (phosphènes) aux stimuli à différentes séparations spatiales. Nous avons constaté que malgré les grandes tailles de champs récepteurs dans V4, les réponses combinées de plusieurs sites étaient capables de discrimination fine et grossière des positions. Nous avons proposé une stratégie de sélection des électrodes basée sur les poids linéaires des décodeurs (en utilisant les valeurs de poids les plus élevées) qui a considérablement réduit le nombre d'électrodes requis pour la discrimination avec une augmentation des performances. L'application de cette stratégie présente l'avantage potentiel de réduire les dommages tissulaires dans les applications réelles. Nous avons conclu que pour un fonctionnement correct des prothèses, la microstimulation électrique devrait générer un schéma d'activité neuronale similaire à l'activité évoquée correspondant à un percept attendu. De plus, lors de la conception d'une prothèse visuelle, les limites de la capacité de discrimination des zones cérébrales implantées doivent être prises en compte. Ces limites peuvent différer pour MUA et LFP.

Abstract

Cortical visual prostheses are intended to restore vision to blind individuals by applying a pattern of electrical currents at discrete sites on the visual cortex. To date, the quality of vision reported in the literature is that of a small number of phosphenes (percept of spatially localized spots of light) with no organization to generate a meaningful percept. The main challenge consists of developing methods to transfer information of a visual scene into a pattern of stimulation that is understandable to the brain. The key to solving this challenge is understanding how phosphene characteristics (or in general, visual characteristics) are represented in a distributed pattern of neural activity. One approach is to determine how well neural responses can detect changes in a specific characteristic of stimuli. To this end, we have studied the discrimination capability of V4 extrastriate cortical area in macaque monkeys. Extrastriate cortical areas have small retinotopic maps that can provide an opportunity to sample a large region of visual space using standard devices such as Utah arrays. Thus, this helps to build minimally invasive prosthetic devices. Our contribution relates to the spatial resolution of local field potentials (LFPs) in area V4 to determine the limits in the capability of visual prosthetic devices in generation of phosphenes in multiple positions. LFPs were used because they represent neural activity over a scale of 400 microns, which is comparable to the spread of microstimulation effects in the cortex. Extrastriate visual area V4 also contains a retinotopic map of visual space and offers an opportunity to recover the location of static stimuli. We applied support vector machines (SVM) to determine the capability of LFPs (compared to multi-unit responses) in discriminating responses to phosphene-like stimuli (probes) located with different spatial separations. We found that despite large receptive field sizes in V4, combined responses from multiple sites were capable of fine and coarse discrimination of positions. We proposed an electrode selection strategy based on the linear weights of the decoder (using the highest weight values) that significantly reduced the number of electrodes required for discrimination, while at the same time, increased performance. Applying this strategy has the potential to reduce tissue damages in real applications. We concluded that for the correct operation of prosthetic devices, electrical microstimulation should generate a pattern of neural activity similar to the evoked activity corresponding to an expected percept. Moreover, in the design of visual prosthesis, limits in the discrimination capability of the implanted brain areas should be taken into account. These limits may differ for MUA and LFP.